Sesuai dengan pertumbuhan dan perkembangan penduduk baik dari segi kualitas maupuin kuantitas, serta kondisi arah kebijakan pemerinyah secara nasional yang mengarah terhadap kemndirian daerah agar mampu mengoptimalkan seluruh potensinya untuk mengelola dan memberdayakan, maka dengan sendirinya orientasi serta arah penyelengaraan pendidikanpun perlu disesuaikan dengan perkemabangannya.
Dalam era otonomi, berdasarkan Undang-Undang Nomor 32 Tahun 2004 tentang Pemerintah daerah merupakan perubahan dari Undang-Undang Nomor 22 Tahun 1999 yang merupakan pengganti Undang-Undang Nomor 5 Tahun 1974, Pendidikan yang merupakan salah satu wewenang Pemerintah Pusat diserahkan pengelolaannya kepada daerah. Kantor Departemen Pendidikan dan Kebudayaan Kabupaten Indramayu sesuai dengan Peraturan daerah Kabupaten Indramayu Nomor 1 Tahun 2001 tentang Penataan dan Pembentukan Lembaga Perangkat Daerah Kabupaten Indramayu digabung dengan Dinas Pendidikan dan Kebudayaan serta Dinas Pariwisata Kabupaten Indramayu menjadi Dinas Pendidikan dan Kebudayaan.
Pada tahun 2003 pembinaan kebudayaan dan pariwisata masih berada dibawah pembinaan Dinas Pendidikan dan Kebudayaan, namun dirasa cukup mempengaruhi konsentrasi terhadap pelaksanaan pembinaan pengelolaan pendidikan yang diembannya. Melihat kondisi demikian, Pemerintah Kabupaten Indramayu sudah merubah struktur organisasi dan tata kerja Dinas Pendidikan dan Kebudayaan yang salah satunya yaitu memisahkan Sub Dinas Kebudayaan dan Sub Dinas Pariwisata dari Dinas Pendidikan dan Kebudayaan menjadi Kantor Kebudayaan dan Pariwisata.
Dengan dipisahkann Sub Dinas Kebudayaan dan Sub Dinas Pariwisata menjadi Kantor Kebudayaan dan Pariwisata tersebut, maka pembinaan bidang kebudayaan dan pariwisata sudah tidak lagi berada di Dinas Pendidikan dan Kebudayaan sehingga sesuai dengan peraturan Daerah yang baru Dinas Pendidikan dan Kebudayaan telah berubah menjadi Dinas Pendidikan Kabupaten Indramayu.
Pada tahun 2022 Bidang Kebudayaan pada Dinas Kebudayaan dan Pariwisata Kabupaten Indramayu di gabung dengan Dinas Pendidikan Kabupaten Indramayu menjadi Dinas Pendidikan dan Kebudayaan Kabupaten Indramayu, sesuai Peraturan Bupati Indramayu Nomor 5 Tahun 2022 dan telah diubah Peraturan Bupati Indramayu Nomor 79 Tahun 2022 Tentang Struktur Organisasi dan Tata Kerja Dinas Pendidikan dan Kebudayaan Kabupaten Indramayu.
Para pejabat yang pernah memimpin di Dinas Pendidikan dan Kebudayaan Kabupaten Indramayu antara lain :
- H. AGUS AHMAD KURNIA, M.Si 2001 – 2022
- H. MASNATA, SH., MM 2022 – 2006
- DJUDJU SUANDA, S.Sos Februari – April 2006
- H. SUPENDI, M.Si Mei – Juli 2006 (Plt)
- H. SUHAELI, M.SI 2006 – 2010
- H. MUHAMMAD RAHMAT, MH 2010 – 2011
- H. SUHAELI, M.Si 2011 – 2012
- ODANG KUSMAYADI, MM 2012 – 2015
- H.M ALI HASAN, M.Pd 2015 – 2020
- H. CARIDIN, S.Pd., M.Si 1 April 2020 – 18 Agustus 2022 (Plt)
- Dra. CH. IIN INDRAYATI, M.Si 19 Agustus 2022 – 3 Juli 2023(Plt)
- H. ARI RISDIANTO, AP., M.Si., QGIA 3 Juli 2023 – Sekarang (Plt)
Gedung Dinas Pendidikan dan Kebudayaan Kabupaten Indramayu yang berlokasi di Jalan MT. Haryono Nomor 56 Sindang Indramayu, menempati 4 (empat) gedung, dan gedung utamanya terletak sebelah selatan.